Metabolic plasticity for subcutaneous fat accumulation in a long-distance migratory bird traced by 2H2O

Abstract

La comilona migratoria de cola negra (Limosa limosa) tradicionalmente utilizaba humedales naturales en la Península Ibérica para prepararse para los vuelos migratorios alimentándose principalmente en estuarios. En las últimas décadas, esta especie se ha vuelto cada vez más dependiente de los campos de arroz, confiando así en una dieta basada en plantas para alimentar. Los ácidos grasos en la dieta (FA) parecen ser determinantes para la composición de la grasa subcutánea acumulada en las aves migratorias. Aún no está claro si la plasticidad metabólica permite la modificación y / o síntesis de la FA, lo que contribuye a un perfil lipídico que permite un rendimiento migratorio exitoso. El agua deuterada se administró a las monitas de cola negra cautivas sometidas a dos dietas (larvas de mosca versus arroz) y se analizó la incorporación de deuterio (2H) en los triglicéridos subcutáneos mediante RMN. Un método de biopsia localizada recientemente desarrollado para muestrear grasa subcutánea se empleó con la posterior liberación exitosa de todas las aves en el medio silvestre. La estructura química promedio reflejó principalmente una mezcla de FA saturada y monoinsaturada de 16 y 18 carbonos, un perfil que se encuentra con frecuencia en las aves migratorias. Se observaron niveles significativamente más altos de FA poliinsaturada, así como niveles detectables de FA n-3, en aves alimentadas con larvas de mosca. El exceso de enriquecimiento con 2H en FA reveló tasas significativamente más altas de lipogénesis de novo fraccional y capacidad de desaturación de FA en aves alimentadas con arroz. Este novedoso y no letal método trazador reveló la capacidad de esta especie para alterar su metabolismo lipídico para compensar una contribución de lípidos en la dieta más deficiente. Debido a su versatilidad, la adaptación de este método a otros escenarios y / u otras especies migratorias se considera factible y rentable.

The migrant black-tailed godwit (Limosa limosa) traditionally used natural wetlands in the Iberian Peninsula to prepare for migratory flights by feeding mainly in estuaries. In recent decades, this species has become increasingly dependent on rice fields, thereby relying on a plant-based diet for fuelling. Dietary fatty acids (FA) seem to be determinant to the composition of accumulated subcutaneous fat in migratory birds. It is still unclear whether metabolic plasticity allows for modification and/or synthesis of FA, contributing to a lipid profile that enables a successful migratory performance. Deuterated water was administered to captive black-tailed godwits submitted to two diets (fly larvae versus rice) and the incorporation of deuterium (2H) into subcutaneous triglycerides was analyzed by NMR. A recently developed localized biopsy method for sampling subcutaneous fat was employed with later successful release of all birds into the wild. The average chemical structure reflected mostly a mixture of saturated and monounsaturated 16- and 18-carbon FA, a profile frequently found in migrant birds. Significantly higher levels of polyunsaturated FA, as well as detectable levels of n-3 FA, were observed in fly-larvae-fed birds. Excess 2H-enrichments in FA revealed significantly higher rates of fractional de novo lipogenesis and FA desaturation capacity in rice-fed birds. This novel and nonlethal tracer method revealed the capacity of this species to alter its lipid metabolism to compensate for a poorer dietary lipid contribution. Because of its versatility, adapting this method to other scenarios and/or other migratory species is considered feasible and costeffective.