Adaptation strategies of endolithic chlorophototrophs to survive the hyperarid and extreme solar radiation environment of the Atacama Desert

Abstract

El Desierto de Atacama, norte de Chile, es uno de los desiertos más secos de la tierra y, como tal, un laboratorio natural para explorar los límites de la vida y de las estrategias elaboradas por microorganismos para adaptarse a ambientes extremos. Aquí presentamos las estrategias de adaptación excepcional de clorofototróficos y algas eucariotas y procariotas y clorofototróficos cianobacterias a la hiperáridez y a las condiciones de extrema y alta radiación solar que ocurren en este desierto. Nuestro enfoque combina varias técnicas de microscopia, espectroscópicas, métodos analíticos y análisis molecular. Hemos encontrado que la estrategia de adaptación más importante era evitar las condiciones ambientales extremas por colonias de criptoendolíticas, así como hábitats hipoendoliticos dentro de depósitos de yeso. La colonización criptoendolitica ocurrió unos pocos milímetros por debajo de la superficie de yeso y mostró una sucesión organizada de horizontes de algas y cianobacterias, que nunca ha sido analizado en las comunidades microbianas endolíticas. La presencia de cianobacterias debajo de la capa de algas, en estrecho contacto con inclusiones sepiolite y su colonización hipoendolitica sugieren que el agua líquida podría persistir ocasionalmente dentro de estos sub-microhábitats. También hemos identificado la presencia de abundantes los carotenoides en la parte superior del hábitat criptoendolitica de algas y cianobacterias hipoendoliticas scytonemin en el hábitat. Este estudio demuestra que el éxito litobióntico en la colonización microbiana en el límite de vida microbiana es el resultado de una combinación de estrategias adaptativas para evitar el exceso de la irradiancia solar y la evapotranspiración, extrema, tomando ventaja de las complejas características estructurales y mineralógicas de depósitos de yeso, del llamado "rock arquitectura habitable." Además, la autoprotección por síntesis y acumulación de metabolitos secundarios que probablemente produce un efecto de blindaje evita daños fotooxidativos y fotoinhibición, que es letal para la clorofototrofia, representada a otro nivel de adaptación.

The Atacama Desert, northern Chile, is one of the driest deserts on Earth and, as such, a natural laboratory to explore the limits of life and the strategies evolved by microorganisms to adapt to extreme environments. Here we report the exceptional adaptation strategies of chlorophototrophic and eukaryotic algae, and chlorophototrophic and prokaryotic cyanobacteria to the hyperarid and extremely high solar radiation conditions occurring in this desert. Our approach combined several microscopy techniques, spectroscopic analytical methods, and molecular analyses. We found that the major adaptation strategy was to avoid the extreme environmental conditions by colonizing cryptoendolithic, as well as, hypoendolithic habitats within gypsum deposits. The cryptoendolithic colonization occurred a few millimeters beneath the gypsum surface and showed a succession of organized horizons of algae and cyanobacteria, which has never been reported for endolithic microbial communities. The presence of cyanobacteria beneath the algal layer, in close contact with sepiolite inclusions, and their hypoendolithic colonization suggest that occasional liquid water might persist within these sub-microhabitats. We also identified the presence of abundant carotenoids in the upper cryptoendolithic algal habitat and scytonemin in the cyanobacteria hypoendolithic habitat. This study illustrates that successful lithobiontic microbial colonization at the limit for microbial life is the result of a combination of adaptive strategies to avoid excess solar irradiance and extreme evapotranspiration rates, taking advantage of the complex structural and mineralogical characteristics of gypsum deposits—conceptually called “rock's habitable architecture.” Additionally, self-protection by synthesis and accumulation of secondary metabolites likely produces a shielding effect that prevents photoinhibition and lethal photooxidative damage to the chlorophototrophs, representing another level of adaptation.