Phylogenetic and functional substrate specificity for endolithic microbial communities in hyper-arid environments

Abstract

En condiciones extremas de déficit de agua, los endolíticos (dentro de una roca) son considerados refugios ambientales de ecosistemas microbianos para la vida en desiertos fríos y calientes, sin embargo, su diversidad y las adaptaciones funcionales siguen siendo enormemente inexploradas. Los análisis metagenómicos de las comunidades de dos sustratos rocosos, la calcita y la ignimbrita, revelaron que estaban dominados por cianobacterias, actinobacterias y Chloroflexi. La distribución relativa de las phyla principales fueron significativamente diferentes entre los dos substratos y estimaciones de biodiversidad, de secuencias del gen 16S rRNA y desde los datos metagenómicos, que apuntaron a una mayor diversidad taxonómica en la comunidad de calcita. Aunque ambas comunidades endolíticas mostraron adaptaciones de extrema aridez y a la roca hábitat, sus capacidades funcionales revelaron diferencias significativas. Los transportadores ABC y las vías para la osmorregulación fueron más variadas en la comunidad calcita chasmoendolithic. En contraste, la comunidad ignimbrita cryptoendolithic fue enriquecida con vías de metabolitos secundarios, tales como la no-péptidos ribosomal (NRP) y polyketides (PK). La conjunción de los datos producidos por elos genomas etagenoma de población para las principales phyla encontrados en ambas comunidades y revelaron una mayor diversidad de la población de los genomas de cianobacterias para el sustrato de calcita. El proyecto de genomas de las cianobacterias dominantes en cada comunidad fueron construidas con más de un 93% estimado de exhaustividad. Los dos comparten proteomas anotados el 64% de identidad de aminoácidos y un número significativamente mayor de genes involucrados en la actualización del hierro y grupos pnr génicos, fueron encontrados en el proyecto de los genomas de la ignimbrita. A nivel comunitario las diferencias específicas del genoma pueden estar relacionadas con la mayor disponibilidad de agua y la colonización de grandes grietas y fisuras en la calcita en contraste con una dura competencia por la colonización del espacio y de los recursos nutrientes en el estrecho de los poros de la ignimbrita. Juntos, estos resultados indican que la arquitectura habitable de ambos sustratos líticos -chasmoendolíticos versus criptoendolíticos – podrían ser un elemento esencial en la determinación de la colonización y de la diversidad de las comunidades microbianas en sustratos endolíticos en el límite seco de por vida.

Under extreme water deficit, endolithic (inside rock) microbial ecosystems are considered environmental refuges for life in cold and hot deserts, yet their diversity and functional adaptations remain vastly unexplored. The metagenomic analyses of the communities from two rock substrates, calcite and ignimbrite, revealed that they were dominated by Cyanobacteria, Actinobacteria, and Chloroflexi. The relative distribution of major phyla was significantly different between the two substrates and biodiversity estimates, from 16S rRNA gene sequences and from the metagenomic data, all pointed to a higher taxonomic diversity in the calcite community. While both endolithic communities showed adaptations to extreme aridity and to the rock habitat, their functional capabilities revealed significant differences. ABC transporters and pathways for osmoregulation were more diverse in the calcite chasmoendolithic community. In contrast, the ignimbrite cryptoendolithic community was enriched in pathways for secondary metabolites, such as non-ribosomal peptides (NRP) and polyketides (PK). Assemblies of the metagenome data produced population genomes for the major phyla found in both communities and revealed a greater diversity of Cyanobacteria population genomes for the calcite substrate. Draft genomes of the dominant Cyanobacteria in each community were constructed with more than 93% estimated completeness. The two annotated proteomes shared 64% amino acid identity and a significantly higher number of genes involved in iron update, and NRPS gene clusters, were found in the draft genomes from the ignimbrite. Both the community-wide and genome-specific differences may be related to higher water availability and the colonization of large fissures and cracks in the calcite in contrast to a harsh competition for colonization space and nutrient resources in the narrow pores of the ignimbrite. Together, these results indicated that the habitable architecture of both lithic substrates-chasmoendolithic versus cryptoendolithic – might be an essential element in determining the colonization and the diversity of the microbial communities in endolithic substrates at the dry limit for life.