Role of a cryptic tRNA gene operon in survival under translational stress

Abstract

As compared to eukaryotes, bacteria have a reduced tRNA gene set encoding between 30 and 220 tRNAs. Although in most bacterial phyla tRNA genes are dispersed in the genome, many species from distinct phyla also show genes forming arrays. Here, we show that two types of arrays with distinct evolutionary origins exist. This work focuses on long tRNA gene arrays (L-arrays) that encompass up to 43 genes, which disseminate by horizontal gene transfer and contribute supernumerary tRNA genes to the host. Although in the few cases previously studied these arrays were reported to be poorly transcribed, here we show that the L-array of the model cyanobacterium Anabaena sp. PCC 7120, encoding 23 functional tRNAs, is largely induced upon impairment of the translation machinery. The cellular response to this challenge involves a global reprogramming of the transcriptome in two phases. tRNAs encoded in the array are induced in the second phase of the response, directly contributing to cell survival. Results presented here show that in some bacteria the tRNA gene set may be partitioned between a housekeeping subset, which constantly sustains translation, and an inducible subset that is generally silent but can provide functionality under particular conditions.

En comparación con los eucariotas, las bacterias tienen un conjunto de genes de ARNt reducido que codifica entre 30 y 220 ARNt. Aunque en la mayoría de los filos bacterianos los genes de ARNt están dispersos en el genoma, muchas especies de distintos filos también muestran genes que forman matrices. Aquí, mostramos que existen dos tipos de matrices con distintos orígenes evolutivos. Este trabajo se centra en conjuntos de genes de ARNt largos (conjuntos L) que abarcan hasta 43 genes, que se diseminan mediante transferencia horizontal de genes y aportan genes de ARNt supernumerarios al huésped. Aunque en los pocos casos estudiados previamente se informó que estas matrices estaban mal transcritas, aquí mostramos que la matriz L de la cianobacteria modelo Anabaena sp. PCC 7120, que codifica 23 ARNt funcionales, se induce en gran medida cuando se deteriora la maquinaria de traducción. La respuesta celular a este desafío implica una reprogramación global del transcriptoma en dos fases. Los ARNt codificados en la matriz se inducen en la segunda fase de la respuesta, lo que contribuye directamente a la supervivencia celular. Los resultados presentados aquí muestran que en algunas bacterias el conjunto de genes de ARNt puede dividirse entre un subconjunto de mantenimiento, que sostiene constantemente la traducción, y un subconjunto inducible que generalmente es silencioso pero que puede proporcionar funcionalidad en condiciones particulares.